在日本岐阜县某座城市,生活着无忧无虑的小黑猫鲁道鲁夫(井上真央 配音)。原本优哉游哉陪伴着小主人理惠的他,不小心钻进了货柜车中,结果一路被带到了东京。在这座完全陌生的大都会里,他邂逅了认识人类文字的流浪猫首领——虎斑猫易白易阿特那(铃木亮平 配音)。
由于对自家的情况说不清道不明,所以易白易阿特那认为鲁道鲁夫很难回到故乡了。失落的鲁道鲁夫被迫开始了流浪猫的生活。在此期间,他跟随易白易阿特学习人类文字,从而掌握了许多珍贵的求生技巧。而从新交到的朋友布奇(八岛智人 配音)那里,他得知了能够回到老家的办法。可是就在启程的第一天,易白易阿特在和牛头犬德比尔(古田新太 配音)的争斗中身负重伤……。1939年冬日军肆虐,荷花村的秦川和二虎为救饥荒村民,潜入敌营屠宰场偷肉,意外发现砧板下藏有血蟒,夺得稀世珍宝“定风珠”。二人前往县城变卖却被销器门传人老算盘出卖,招致日军屠村。最终千年术士姜太古苏醒,秦川与柳青联手反抗,在爆炸中逃出生天。。